เป็นสถานที่จัดแสดงผลงานการเก็บรวบรวมวัตถุโบราณของหลวงพ่อพระธรรมวิมลโมลี ซึ่งหลวงพ่อได้พบซากปรักหักพังและประติมากรรมในยุคหินทรายของเมืองพะเยา อันเป็นที่มาทำให้หลวงพ่อได้เริ่มเก็บรักษาสมบัติของชาติเหล่านี้ไว้ ณ วัดศรีอุโมงค์คำ จนย้ายมาเป็นเจ้าอาวาสวัดศรีโคมคำ ในปี พ.ศ.2512 จึงย้ายโบราณวัตถุทั้งหมดมาเก็บรักษาต่อ ณ วัดแห่งนี้ปี พ.ศ.2532 สมเด็จพระเทพรัตนราชสุดาฯ สยามบรมราชกุมารี ได้เสด็จพระราชดำเนินเยี่ยมวัดศรีโคมคำ ทรงนำนักเรียนนายร้อย จปร. มาศึกษาวัตถุโบราณที่หลวงพ่อได้รวบรวมไว้ ทรงมีพระราชดำริที่จะให้สร้างพิพิธภัณฑ์ขึ้นเพื่อเป็นการรักษาคุณค่าของมรดกวัฒนธรรมและเก็บรักษาโบราณวัตถุให้เรียบร้อย ใช้เป็นประโยชน์ในการศึกษา และก่อให้เกิดความภาคภูมิใจของประชาชนในท้องถิ่น จึงทรงมีพระราชกระแสให้จัดหาทุนเพื่อก่อตั้งพิพิธภัณฑ์เมืองพะเยา โดยในชั้นต้นทรงมีพระราชดำริให้ทอดผ้าป่าเพื่อหาทุนทรัพย์สำหรับดำเนินการก่อสร้างและทรงรับเป็นองค์ประธานทอดผ้าป่าเพื่อหาทุนก่อตั้งพิพิธภัณฑ์เมืองพะเยา การจัดแสดงในหอวัฒนธรรมฯ เป็นเนื้อหาเกี่ยวกับวิถีชีวิต ภูมิปัญญา ประวัติศาสตร์ โบราณคดี และชีวประวัติบุคคล แบ่งการจัดแสดงออกเป็น ด้านนอก ปลูกพันธุ์ไม้พื้นเมืองและไม้หายาก เพื่อใช้เป็นแหล่งศึกษาและพักผ่อนหย่อนใจของผู้ที่เข้ามาชมและมาพักผ่อนทั่วไป ภายในอาคาร แบ่งการจัดแสดงเป็น 13 ส่วน ได้แก่ส่วนที่ 1 กว๊านพะเยา จัดแสดงประวัติของกว๊านพะเยาในอดีต รวมถึงวิถีชีวิตการประมงในเมืองพะเยา จุดเด่นของห้องนี้ คือ เป็นห้องที่โล่งสามารถมองทะลุกระจกใสมองเห็นภูมิทัศน์ของกว๊านพะเยาได้อย่างชัดเจน ยังมีการจำลองโครงกระดูกมนุษย์อายุราว 800 กว่าปี ซึ่งขุดค้นพบเมื่อปี พ.ศ.2547 ณ เมืองโบราณเวียงลอส่วนที่ 2 ลานศิลาจารึก จุดเด่นของห้องนี้ คือ หลวงพ่อพุทธเศียร เศียรพระพุทธรูปหินทรายขนาดใหญ่ในสมัยพุทธศตวรรษที่ 20-21 ถือได้ว่าเป็นพระพุทธรูปหินทรายที่มีพุทธลักษณะสวยงามที่สุด ตามแบบศิลปะหินทรายสกุลช่างพะเยาในยุคต้นที่ได้รับอิทธิพลจากทางสุโขทัย นอกจากนี้ยังมีหลักศิลาจารึก ส่วนใหญ่เป็นหินทรายอยู่ในช่วงพุทธศตวรรษที่ 20-22 ส่วนที่ 3 พะเยาก่อนประวัติศาสตร์ จัดแสดงวัตถุโบราณในยุคหินของคนในพื้นที่จังหวัด ห้องจัดแสดงมีการใช้อิฐและกระเบื้องดินเผาตกแต่งพื้นและผนังเป็นการจำลองบรรยากาศคล้ายเมืองในยุคโบราณส่วนที่ 4 พะเยายุคต้น เน้นการเผยแพร่ประวัติพ